Introdução

O tamanduá-bandeira é um mamífero de grande porte, considerado “Vulnerável” (VU) à extinção em nível global (IUCN, 2014) e em nível nacional (Machado et al., 2008), sendo citado em sete listas regionais de espécies ameaçadas. No Estado do Paraná encontra-se “Criticamente em perigo” (CR) (IAP, 2010), razão pela qual a realização de estudos envolvendo o mapeamento de sua ocorrência no Estado, o monitoramento em ambientes naturais e a realização de estudos biológicos e ecológicos são uma necessidade urgente à sua conservação (Margarido & Braga, 2004). A ideia de espécies carismáticas serem bem conhecidas pela ciência não pode ser aplicada ao tamanduá-bandeira, pois apesar do aumento no número de estudos com a espécie nos últimos anos, aqueles envolvendo aspectos de conservação ainda são reduzidos considerando o seu status (Diniz & Brito, 2012).

Tamanduás-bandeira apresentam as modificações mais extremas na forma de se alimentar entre os Xenarthra, que afetam não só as estruturas de mastigação e digestivas, mas também o comportamento, as taxas metabólicas e as funções locomotoras (Naples, 1999). Sua ecologia alimentar é altamente especializada, uma vez que se alimentam exclusivamente de formigas e cupins (Montgomery & Lubin, 1977). Apesar da aparente disponibilidade de formigas como recurso alimentar abundante, surpreendentemente poucos mamíferos se dedicaram a explorá-las de modo exclusivo, sugerindo ser um tipo de recurso de difícil utilização (Montgomery, 1979). As poucas espécies de mamíferos que se especializaram no consumo desses insetos sociais, como os tamanduás, vivem em baixas densidades e coletam pequenas proporções desses recursos (Montgomery, 1985).

Figura1.

Localização da área de estudo.

O presente estudo teve como objetivo confirmar o consumo de formigas cortadeiras por tamanduás-bandeira, até então não registrado em literatura, em uma área de plantios florestais no estado do Paraná. Sabe-se que formigas cortadeiras normalmente ocorrem em baixas densidades, mas suas populações podem atingir níveis muito altos em áreas agrícolas (Gallo et al., 1988). Os gêneros Atta e Acromyrmex são considerados as pragas mais relevantes em quase todas as zonas reflorestadoras, trazendo grandes prejuízos a florestas já implantadas por diminuírem o desenvolvimento de árvores e comprometendo a uniformidade (Foelkel, 2009). O controle químico ainda é a forma mais efetiva de combate a essas formigas, sendo utilizadas iscas tóxicas com sulfuramida como principal ingrediente ativo (Araújo et al., 2003; Moreira, 2009). O exaustivo combate às formigas cortadeiras pode ser um fator de impacto à população de tamanduás-bandeira em longo prazo, uma vez que os agentes químicos utilizados têm alto valor residual.

Entre os anos de 2004 e 2006 cinco óbitos de tamanduá-bandeira foram registrados em plantios de Pinus na região (F. Góss Braga, obs. pess.). Apesar de não serem conhecidas a(s) causa(s) desses óbitos, existem relatos de envenenamento de Xenarthra por trabalhadores rurais da região em função do combate químico às formigas cortadeiras, o que incentivou o desenvolvimento do presente estudo. Por tratar-se o tamanduá-bandeira de uma espécie ameaçada de extinção, quaisquer aspectos que possam impactar pequenas populações devem ser analisados para permitir o desenvolvimento de estratégias para a sua conservação, especialmente no Paraná devido à categoria de ameaça em que se encontra.

Materiais e Métodos

O presente estudo foi realizado com fases de campo mensais entre janeiro de 2007 e dezembro de 2008. A área de estudo é formada por cerca de 8.000 ha compostos em sua maioria por áreas destinadas ao plantio de Pinus spp. e em menor proporção ao desenvolvimento de atividades agropecuárias. Está situada no município de Jaguariaíva (24°14′S, 49°43′W; Fig. 1), na mesorregião Centro-oriental do Estado do Paraná, que tem sua maior extensão territorial no Planalto de Ponta Grossa, na região dos Campos Gerais (Ipardes, 2004). O clima de acordo com a classificação de Köppen enquadra-se como Subtropical Úmido Mesotérmico (Cfb), de verães frescos e geadas severas e frequentes, cujas principais médias anuais de temperatura dos meses mais quentes correspondem a 22 °C, e dos meses mais frios inferiores a 18 °C (Maack, 1968).

Figura2.

Amostra fecal de tamanduá-bandeira Myrmecophaga tridactyla encontrada no dia 31 de julho de 2007, durante o monitoramento da espécie no município de Jaguariaíva, Paraná, Brasil.

A avaliação do consumo de formigas cortadeiras aconteceu durante o monitoramento de tamanduás-bandeira na referida área de estudo. Amostras fecais (Fig. 2) encontradas ao acaso nas campanhas de captura e ao longo do acompanhamento dos dois individuos equipados com rádio-transmissor de sistema VHF (um macho e uma fêmea) foram coletadas, registrando-se as coordenadas em UTM, tipo de habitat, data e horário do encontro, e receberam numeração sequencial. Foram também efetuadas observaçães diretas de forrageio, que permitiram a contagem de ninhos visitados por intervalo de tempo, o tempo médio de permanência em cada um deles, e ainda, no ano de 2008, a coleta de material testemunho para identificação das espécies-presa.

Todo o material escatológico coletado foi levado ao laboratorio para retirada de uma subamostra de 50 ml, que foi seca em estufa para triagem. Uma subamostra de igual volume foi obtida do conteúdo estomacal de um tamanduá-bandeira atropelado na PR-151, próximo à área de estudo e depositado no Museu de Historia Natural Capão da Imbuia, Paraná (MHNCI 6581). A triagem baseou-se na separação de partes de formigas e de cupins por mor-fotipos em frascos distintos numerados. As formigas coletadas mediante observação direta de consumo foram preparadas seguindo protocolo entomológico (Silvestre & Fernandes, 2007) e identificadas pelo Professor Dr. Pedro Pacheco dos Santos Lima, um dos autores do presente artigo. Essa identificação permitiu a elaboração de um material de referência para comparação dos morfotipos triados, facilitando assim a sua identificação. Os cupins coletados durante observações de forrageio, bem como itens separados na triagem, foram conservados em álcool a 80% (Constantino, 1999) e posteriormente identificados utilizando-se a chave de identificação de gêneros proposta por Constantino (1999). Alguns cupins foram fotografados em microscópio eletrônico de varredura, permitindo maior detalhamento das estruturas morfológicas para sua identificação.

A frequência de ocorrência (FO) dos diferentes taxa consumidos foi calculada pela razão entre o número de amostras em que o táxon estava presente e o número total de amostras.

O monitoramento de tamanduás-bandeira foi devidamente autorizado pelo IBAMA, sob o número de licença IBAMA n° 13.880-1.

Resultados

Foram coletadas 23 amostras fecais (Tabela 1) e um conteúdo estomacal de um macho atropelado em dezembro de 2008 na PR-151. Do total analisado, 70,8% (n=17) foram encontrados na estação de seca (abril a setembro), e 29,2% (n=7) na estação de chuvas (outubro a março), não havendo diferença no esforço amostral entre as distintas estações.

A identificação dos itens triados confirmou o consumo de formigas cortadeiras de dois gêneros distintos pelo tamanduá-bandeira, Atta sp., Acromyrmex crassispinus, A. aspersus, e A. subterraneus subterraneus. Pôde-se ainda identificar outros dez gêneros consumidos, entre formigas e cupins.

Formigas foram significativamente mais frequentes do que cupins, inclusive quando consideradas as estações climáticas (Tabela 2).

As formigas cortadeiras Atta e Acromyrmex apresentaram alta frequência de ocorrência nas amostras analisadas, principalmente na estação de chuvas. O gênero Acromyrmex apareceu em quase todas as amostras analisadas, sendo A. crassispinus o mais frequente se consideradas todas as amostras avaliadas, e o único táxon de formigas cortadeiras mais frequente na estação seca (Tabela 3).

Dentre os gêneros de formigas “não cortadeiras” consumidos pelo tamanduá-bandeira (Tabela 4), o mais frequente foi Camponotus, seguido por Solenopsis, Pheidole e Forelius (c.f). Os gêneros menos consumidos foram Odontomachus, Labidus e Ectatomma, sendo que este último fazia parte do conteúdo estomacal do tamanduá-bandeira atropelado. Apenas os gêneros Solenopsis e Forelius (c.f.) foram mais frequentes na estação seca, os demais ocorreram com maior frequência na estação chuvosa, sendo Labidus e Ectatomma exclusivos deste período.

Entre os cupins (Tabela 5) destacaram-se os gêneros Nasutitermes e Syntermes. Apenas uma cabeça de Neocapritermes foi encontrada nas subamostras analisadas. As maiores frequências de cupins ocorreram na estação seca.

Foram observados 21 eventos de forrageio (14 no ano de 2007 e sete no ano de 2008), sendo 18 deles referentes ao macho radiomonitorado, num total de 412 minutos de observação. Nesse intervalo de tempo foram visitados 572 ninhos, resultando um número médio de predação de 83 ninhos por hora, tempo médio e máximo de permanência em um mesmo ninho de 27 segundos e 40 segundos, respectivamente.

Discussão

O consumo de formigas cortadeiras dos gêneros Atta e Acromyrmex por tamanduá-bandeira era até então desconhecido, sendo inclusive negado por alguns pesquisadores. Carvalho & Kloss (1951) e Carvalho (1966) afirmaram que tamanduás-bandeira não consumiram formigas do gênero Atta quando ofertadas em cativeiro no Zoológico do Rio de Janeiro. McNab (1984) também relatou a não utilização de espécies de formigas de maior agressividade, incluindo formigas cortadeiras. No ano de 2010 os referidos gêneros foram encontrados em amostras fecais da espécie na Colômbia (Sandoval-Gomez et al., 2012), indicando que o consumo de formigas cortadeiras pode ocorrer em outras áreas ao longo de sua distribuição.

Tabela 1.

Amostras fecais de tamanduá-bandeira Myrmecophaga tridactyla coletadas em Jaguariaíva, Paraná, Brasil.

Tabela 2.

Frequência de formigas e cupins consumidos por tamanduá-bandeira Myrmecophaga tridactyla em Jaguariaíva, Paraná, Brasil. FO: frequência de ocorrência.

As formigas do gênero Acromyrmex são conhecidas como saúvas (Gonçalves, 1961). A espécie A. crassispinus é a formiga cortadeira mais comum na Região Sul do Brasil (Rando & Forti, 2005). O gênero Atta, das formigas quenquéns, forma colônias com até milhões de individuos que cultivam fungos a partir de material vegetal fresco, recém cortado (Della Lucia & Oliveira, 1993). Na região estudada Acromyrmex spp. é o gênero responsável por danos ao Pinus, e seu controle é realizado previamente ao plantio, com uma aplicação sistemática de K'Othrine 2P NA® (piretróide, Bayer, São Paulo) e Mirex-S Max NA® (sulfonamida, Atta-Kill, Rio Claro, São Paulo) em forma de grid por todo o talhão (Sabine Lanzer, com. pess.). O K'Othrine 2P NA é um inseticida pó com alto poder residual, e segundo o fabricante em caso de contaminação de corpos d'água deve-se interromper a captação para consumo humano e animal (Bayer, 2009). O Mirex-S Max NA é um produto perigoso à saúde humana, animal e ao meio-ambiente, e segundo o fabricante os mesmos cuidados sugeridos ao produto anterior devem ser adotados em caso de contaminação (Atta-Kill, 2008). Como o tamanduá-bandeira se alimenta dos taxa combatidos por esses compostos na área de estudo, possíveis efeitos dos mesmos sobre a sua saúde devem ser avaliados.

O relato de trabalhadores a respeito de individuos mortos após a aplicação de agentes químicos de combate às formigas deve ser investigado, pois levanta uma hipótese importante para a conservação dessa espécie em áreas de sua distribuição onde há ocorrência intensa de plantios de Pinus, como no Paraná.

Dentre os gêneros de formigas “não cortadeiras” consumidos, destacou-se o Camponotus. Segundo Montgomery (1985) tamanduás-bandeira são mirmecófagos aparentemente adaptados ao consumo desse gênero. Carvalho (1966) encontrou predominância no consumo de espécies de Camponotus em Minas Gerais. Carvalho (1966) refere-se a um indivíduo com 900 exemplares de Camponotus em seu conteúdo estomacal no Alto São Francisco, com sensível predominância de C. abdominalis. Solenopsis foi também um gênero bastante frequente nas amostras analisadas. Drumond (1992), no Parque Nacional da Serra da Canastra, verificou que os tamanduás-bandeira selecionavam uma espécie de Solenopsis para se alimentar, enquanto as outras espécies eram predadas conforme a sua disponibilidade. A mesma autora cita ainda que, ao se alimentar de espécies desse gênero, o tamanduá-bandeira limpa as formigas do focinho com as patas dianteiras, comportamento que não foi evidenciado no consumo de nenhuma outra espécie. No presente estudo tamanduás-bandeira limpando o focinho após afastarem-se do ninho foram observados em doze ocasiões. No Mato Grosso, Carvalho (1966) constatou o consumo de formigas Solenopsis saevissima, Pheidole fallax, Iridomyrmex mumilis, Ectatomma tuberculatum, Camponotus rufipes, C. abdominalis, Pachycondyla striata, Odontomachus chelifer e larvas e pupas de Formicidae. Na Argentina é relatado o consumo de formigas dos gêneros Camponotus, Iridomyrmex e Solenopsis (Parera, 2002). Medri et al. (2003), no Pantanal da Nhecolândia, registraram o consumo de cinco gêneros de formigas, também registrados no presente estudo: Solenopsis, Camponotus, Ectatomma, Labidus e Odontomachus. Sandoval-Gomez et al. (2012) registraram oito gêneros consumidos por M. tridactyla na Colombia: Atta, Solenopsis, Camponotus, Ectatomma, Acromyrmex, Pheidole, Odontomachus e Anochetus, sendo os quatro primeiros mais abundantes. O registro de Forelius (c.f.) compondo a dieta de tamanduás-bandeira é inédito na literatura.

Tabela 3.

Frequência de formigas cortadeiras consumidas por tamanduá-bandeira Myrmecophaga tridactyla em Jaguariaíva, Paraná, Brasil. FO: frequência de ocorrência.

Tabela 4.

Frequência de formigas não cortadeiras consumidas por tamanduá-bandeira Myrmecophaga tridactyla em Jaguariaíva, Paraná, Brasil. FO: frequência de ocorrência.

Tabela5.

Frequência de cupins consumidos por tamanduá-bandeira Myrmecophaga tridactyla em Jaguariaíva, Paraná, Brasil. FO: frequência de ocorrência.

Dos gêneros de cupins consumidos em Jaguariaíva, Syntermes e Nasutitermes são comumente registrados em estudos de dieta de tamanduá-bandeira, porém o consumo de Neocapritermes não havia sido até o momento relatado, e acredita-se que seu consumo tenha sido acidental, em virtude de seu hábito de ocupar colonias de outros cupins (Constantino, 1999). Cupins Syntermes dirus for am ofertados a tamanduás-bandeira cativos por Carvalho & Kloss (1951) e foram prontamente aceitos. Drumond (1992) supõe a seleção por Nasutitermes, pelos elevados valores de predação sobre esta espécie no Parque Nacional da Serra da Canastra. Carvalho (1966), no Mato Grosso, relatou no conteúdo estomacal de tamanduás-bandeira Syntermes dirus, Cornitermes cumulans, Procornitermes striatus, Coptotermes vastator, Nasutitermes rippertii e Constrictotermes sp. Redford (1985) observou a utilização de Velocitermes heteropterus, Syntermes dirus, Armitermes sp., Conitermes cumulans, Grigioteres metoecus, Orthognathotermes gibberorum, Spinitermes sp. e Ruptitermes sp. no Parque Nacional das Emas, com matar preferência de Cornitermes. Na Argentina Parera (2002) cita o consumo de Nasutitermes e Cornitermes. Medri et al. (2003) observaram que os tamanduás-bandeira consumiram Armitermes sp. e Nasutitermes coxipoensis, porém apenas no mês de julho. Na Colombia Sandoval-Gomez et al. (2012) registraram apenas Cornitermes e uma espécie da subfamilia Nasutitermitinae. Na Venezuela, Lubin (1983) não observou M. tridactyla se alimentando de cupins.

McNab (1984) sugeriu que os tamanduás-bandeira consomem cupins apenas oportunisticamente. Redford (1985) afirma que tamanduás-bandeira se alimentam tanto de formigas quanto de cupins, proporcionalmente à sua disponibilidade regional e sazonal, visando à maximização de ganho energético (Drumond, 1992). Outros fatores como valor nutricional e mecanismos de defesa podem influenciar a utilização de diferentes espécies de presa, bem como o tempo de consumo (Redford, 1985). Os diferentes mecanismos de defesa de cupins e formigas direcionam os padrões de alimentação dos tamanduás-bandeira, caracterizados por tempos limitados de forrageamento e níveis de distúrbio no ninho (Drumond, 1992). Estudos de Redford (1985) e Redford & Dorea (1984) indicam que estratégias de defesa química são mais importantes que a qualidade nutricional das presas na seleção dos itens a serem consumidos pelo tamanduá-bandeira.

A matar frequência de formigas encontrada no presente estudo vai de encontro ao citado por Shaw et al. (1985) que observaram maior consumo de formigas (88%) que de cupins (12%) no Parque Nacional da Serra da Canastra, assim como Medri et al. (2003) que observaram 81% e 19% (respectivamente) no Pantanal da Nhecolândia. Montgomery & Lubin (1977) e Montgomery (1985) encontraram formigas compondo mais de 85% da dieta da espécie. Já Redford (1985) e Drumond (1992) encontraram maior consumo de cupins (89% e 55%) em relação a formigas (11% e 45%), no Parque Nacional das Emas e no Parque Nacional da Serra da Canastra, respectivamente, o que segundo Medri et al. (2005) pode estar relacionado à realização de ambos os estudos na época seca.

A variação na composição da dieta de M. tridactyla na área de estudo entre as estações climáticas avaliadas possivelmente esteja relacionada às flutuações populacionais das espécies-presa. Ambientes antropizados, como lavouras e reflorestamentos, alteram a abundância e diversidade de formigas e cupins, interferindo na disponibilidade de alimento para o tamanduá-bandeira. Sabe-se que níveis mais elevados de perturbação resultam em uma diminuição na riqueza e no aumento na abundância de determinadas espécies de formigas (Vasconcelos, 1998). Por esta razão reforça-se a importância do estudo da composição sazonal da mirmecofauna da área avaliada para melhor compreensão da dinâmica de alimentação do tamanduá-bandeira.

Com relação ao número médio de predação de colônias por hora, Redford (1985) verificou o consumo de 30 a 40 ninhos no Parque Nacional das Emas e Shaw et al. (1985) estimaram o ataque a 35 ninhos no Parque Nacional da Serra da Canastra nesse mesmo intervalo de tempo, números bastante inferiores ao registrado no presente estudo (83 ninhos/hora). O tempo máximo de permanência em cada ninho tai superior ao citado por Shaw & Carter (1980), de 30 segundos ou menos, e o tempo médio de permanência inferior ao registrado por Drumond (1992), de 38 segundos, apesar do tempo máximo de predação ao mesmo ninho ter sido de 195 segundos pela mesma autora. Segundo Naples (1999) o comportamento alimentar dos tamanduás maximiza a taxa de ingestão de alimento e minimiza a exposição ao ataque pelas presas, o que explicaria um menor tempo de permanência em cada ninho, compensando pelo grande número de ninhos visitados. Considerando que a área de estudo é composta por uma intensa atividade produtiva, o fator exposição pode interferir diminuindo o tempo médio de predação e aumentando o número médio de colonias por intervalo de tempo.

A atividade produtiva da região pode também ser responsável pelo menor número de amostras fecais coletado na estação de chuvas, pois nesse período há um expressivo transbordamento de rios e banhados, aumentando a proporção de áreas alagadas que impediriam o encontro de amostras fecais eventualmente submersas, ou ainda favorecendo uma maior utilização de áreas mais secas que apresentam maior intensidade de uso do solo, reduzindo o tempo de exposição das amostras fecais no ambiente.

Conclusões

O presente trabalho demonstra o elevado consumo de formigas cortadeiras por M. tridactyla, fator preocupante visto que o controle químico dessas espécies pode ser prejudicial à saúde dos individuos desta que é única população estudada de tamanduás-bandeira no sul do Brasil. O estudo ainda contribui para o conhecimento de sua dieta no Paraná, onde pouco se sabe sobre a espécie. A continuidade dos estudos e o desenvolvimento de uma nova linha de ação com enfoque toxicológico são fundamentais para a conservação dessa população que se encontra em áreas privadas altamente produtivas.