INTRODUCCIÓN

Las hormigas y termitas son elementos faunísticos conspicuos y dominantes alrededor del globo, con una mayor diversidad en las regiones tropicales que gradualmente disminuye hacia las regiones templadas (Kusnezov, 1957; Redford, 1986). En Ia región tropical han sido descritas cerca de 3.200 especies de hormigas, Io cual representa el 30% de Ia riqueza total mundial de este grupo. Para Colombia se cuenta con 14 subfamilias, 94 géneros y alrededor de 1.000 especies (Fernández & Sendoya, 2004), Io que las convierte en un grupo altamente diverso en el país. Las termitas son menos diversas que las hormigas en el Neotrópico, con más de 500 especies registradas (Constantino, 1998). La riqueza de termitas en Colombia no ha sido aún estimada y existe una carencia de estudios básicos sobre su taxonomía y dinámicas poblacionales, entre otros (Abadía & Arcila, 2009).

Múltiples estudios muestran que las hormigas y termitas son un componente importante de la biomasa de los bosques. Las investigaciones en tas bosques amazónicos indican que estos dos grupos componen un 30% del total de la biomasa de invertebrados terrestres y cerca del 75% del total de la biomasa de insectos (Fittkau & Klinge, 1973). En muchos lugares del mundo las hormigas y termitas son una presa potential básica para mamíferos depredadores (Redford, 1986; Taylor et al., 2002; Cooper & Withers, 2004). En comparación con otros artrópodos, las hormigas y termitas son un recurso concentrado y fácilmente asequible. Asimismo, cumplen un rol importante en la dieta de varias especies de mamíferos debido a su abundancia en los ambientes neotropicales, los altos contenidos nutricionales que proveen y sus hábitos coloniales (Redford & Dorea, 1984; Redford, 1986).

En el Neotrópico, los osos hormigueros (Mammalia: Myrmecophagidae) se alimentan principalmente de hormigas y termitas; esto se ve reflejado en sus características morfológicas como la forma de la mandíbula, lengua y musculatura palatal, Io que limita severamente las presas que pueden ingerir (Redford, 1985; Reiss, 1997). En Colombia habitan las tres especies de la familia Myrmecophagidae reconocidas actualmente (Cuervo Díaz et al., 1986; Alberico et al., 2000; Gardner, 2008): el oso hormiguero palmero (Myrmecophaga tridactyla Linnaeus, 1758) y dos especies de osos hormigueros de menor talla: Tamandua mexicana (Saussurre, 1860) y Tamandua tetradactyla (Linnaeus, 1758). Sólo en Colombia, Ecuador y Perú se pueden encontrar estas tres especies, Io que convierte a estos países en sitios importantes para analizar diferentes aspectos biológicos de este grupo, particularmente en el ámbito ecológico, pieza clave en programas de conservatión.

La dieta de M. tridactyla en países como Panamá y Venezuela consiste principalmente de hormigas terrestres (Montgomery, 1985b; Shaw et al., 1985). En el Cerrado Brasilero se alimenta frecuentemente de hormigas del género Camponotus, pero también consume termitas de tas géneros Cornitermes, Syntermes y Velocitermes (Redford, 1994), variando tas porcentajes de cada una según la época del año. La cantidad de hormigas o termitas que puede llegar a ingerir en un solo día se acerca a las 35.000 (Moeller, 1990). Los casos anecdóticos de la dieta de esta especie registran larvas de escarabajo en Bolivia y milípedos en Brasil, así como algunos vertebrados pequeños en condiciones de cautiverio (Redford, 1985, 1986). Para el género Tamandua muchas especies de hormigas y termitas arbóreas son importantes en su dieta aunque observaciones recientes han mostrado que T. mexicana puede suplementar su dieta con frutos (Brown, 2011). Tamandua mexicana en Costa Rica se alimenta regularmente de las termitas de tas géneros Nasutitermes y Microtermes, y en menor medida de las hormigas del género Azteca, ya que éstas poseen eficientes métodos de defensa de tas nidos (Lubin et al., 1977). En Panamá, T. mexicana consume tanto termitas como hormigas pero con aparente preferencia por las castas reproductivas y trabajadoras sobre tas soldados. Además, prefiere tas nidos que evidencien alados y pre-alados (Lubin & Montgomery, 1981) debido a que tas alados tienen un alto valor calórico por gramo, más que las termitas trabajadoras y tas soldados (Weigert, 1970). En Venezuela, las termitas del género Nasutitermes hacen parte importante de la dieta de T. tetradactyla las cuales son una fuerte importante de proteínas, grasa y vitaminas y un bajo recurso de minerales (Oyarzun et al., 1996).

En Colombia la información relacionada con la ecología trófica de tas osos hormigueros es nula. Por eso, el presente estudio pretendió elaborar un acercamiento preliminar a la dieta de tas hormigueros a partir de la revisión de contenidos estomacales y heces procedentes de tres localidades del país.

MATERIALES Y MÉTODOS

Obtención de muestras

La información de M. tridactyla procede del análisis de cuatro deposiciones fecales (FlG. 1B) encontradas en el mes de febrero de 2010 en la región de la Orinoquía, departamento de Casanare, municipio de San Luis de Palenque, Vereda el Tigre, cerca de la Finca El Jordan (05°11′37″N, 71°19′53″W; 142 msnm; FlG. 2). Este sitio se caracteriza por la presencia de áreas abiertas (pastos, esteros y sabanas inundables) y bosques (vegetación secundaria y bosques de galería; FlG. 1A). En tas espacios abiertos la vegetación predominante está compuesta por Leersia hexandra Sw., Axonopus purpusii (Mez) Chace, Selaginella sp. y Paepalanthus aff. fasciculatum, entre otras, y varias especies de la familia Poaceae, mientras que en tas bosques la vegetación está dominada por Adiantum sp., Piper laevigatum Kunth. y Monstern adansonii Schott, entre otras. En la región, el régimen pluviométrico es monomodal, con un período lluvioso entre tas meses de agosto y diciembre y una época seca de enero hasta junta (León-Sicard, 2011).

Las heces fueron determinadas como pertenecientes a M. tridactyla por: (1) la presencia de una cubierta mucosa o queratinosa (ver Montgomery, 1979); (2) la digestión de las presas incompleta y en algunos casos se podían observar ejemplares de hormigas casi intactos; (3) tamaño, Io que descarta que correspondan al armadillo Dasypus kappleri Krauss, 1862 que es una especie generalista, sin ninguna preferencia por las hormigas y termitas (Barreto et al., 1985; Redford, 1986); y (4) por comparación con imágenes de heces de la especie de otras regiones de América del Sur ilustradas en trabajos previos (Möcklinghoff, 2008). Igualmente, se descarta que las heces pertenezcan al armadillo ocarro Priodontes maximus (Kerr, 1792) debido a que no hay evidencias directas ni indirectas de su existencia en el sitio de estudio.

Para T. mexicana se obtuvieron muestras del contenido estomacal de un individuo encontrado muerto en la región Andina, departamento de Antioquia, municipio de Maceo, cerca de la Hacienda Santa Bárbara (06°32′50″N, 74°37′34″W; 437 msnm). Se ubica en la vertiente oriental de la cordillera Central, en la región del Magdalena Medio (FIG. 2). La zona se encuentra dentro del áea de reserva “Distrito de manejo integrado de los recursos naturales Cañón del Río Alicante” y está conformada por cañones con pendientes fuertes y cortas, colinas y valles aluviales estrechos. La configuratión vegetal está representada por bosques secundarios, rastrojos altos y bosques secundarios maduros, en tas que dominan las familias Mimosaceae, Rubiaceae, Malvaceae, Melastomataceae, Araceae, Marantaceae, Costazeae y Ciclanthaceae, entre otras (Pulgarín-R., 2005). Esta zona se ubica como bosque húmedo tropical (bh-T) con una temperatura promedio anual de 23 ^°C y una precipitatión entre 2.000 y 4.000 mm anuales. El régimen de lluvias para la zona es bimodal con lluvias de abril a junio y de agosto a noviembre y una época seca de diciembre a marzo y de julio a agosto (Holos Ltda., 1997).

FIGURA1.

Localidad de registro de las excretas de Myrmecophaga tridactyla en la vereda El Tigre, San Luis de Palenque, Casanare: (A) Fisionomía del paisaje, (B) excretas.

Para T. tetradactyla sólo fue posible revisar una muestra perteneciente a las hormigas del género Cephalotes obtenidas del contenido estomacal de un individuo encontrado muerto en el departamento de Meta (FIG. 2), sin datas de localidad y depositado en la Universidad del Valle.

Separación y análisis de las muestras

Las muestras de contenido estomacal y heces fueron limpiadas y separadas en el Laboratorio de la Colección Teriótagica de la Universidad de Antioquia, donde se discriminó el tipo de alimento por tipo de material y calidad. Posteriormente el material fue almacenado en viales con alcohol etílico al 70% e identificado utilizando las claves taxonómicas para géneros de hormigas neotropicales de Palacio & Fernández (2003), las claves para géneros de hormigas del mundo de Bolton (1994) y las claves para familias de termitas del Brasil de Constantino (1999). La identificatión de las termitas fue corroborada en el Laboratorio de Termitología del Departamento de Biología de la Universidade Federal de Viçosa, Brasil.

FIGURA2.

Localidades de procedencia de las muestras analizadas. Círculo: Maceo, departamento de Antioquia (Tamandua mexicana). Estrella: San Luis de Palenque, Casanare (Myrmecophaga tridactyla). Rombo: departamento del Meta (T. tetradactyla).

RESULTADOS

Un total de 27 especies de hormigas fueron encontradas en la dieta de tas osos hormigueros, agrupadas en 14 géneros, 10 tribus y cinco subfamilias (TABLA 1). El número de especies de termitas fue mucho menor, con tan sólo dos especies y en menor proportión que las hormigas registradas (TABLA 1). Los géneros de hormigas más consumidos por tas osos hormigueros fueron Camponotus, Solenopsis y Ectatomma y la casta más abundante fue la de obreras. Las especies de Tamandua se habían alimentado en mayor proporción de hormigas arborícolas pertenecientes a tas géneros Camponotus, Cephalotes y Crematogaster mientras que M. tridactyla había consumido hormigas de suelo de tas géneros Atta, Ectatomma, Pheidole y Solenopsis.

TABLA 1.

Hormigas encontradas en las tres especies de osos hormigueros de Colombia. Mt: Myrmecophaga tridactyla. Tm: Tamandua mexicana. Tt: Tamandua tetradactyla.

La mayor cantidad de especies de hormigas (23 especies) fue encontrada en el contenido estomacal de T. mexicana, pero las termitas tuvieron una baja proportión con sólo una especie del género Cornitermes (Termitidae: Syntermitinae). Los géneros más consumidos por M. tridactyla fueron Solenopsis, Camponotus y Atta; las especies más comunes en su dieta fueron Solenopsis sp.1, Atta sp.1 y Camponotus sp.1, mientras que las especies exclusivas consumidas por este hormiguero fueron Atta sp.1 y Anochetus sp.1.

Myrmecophaga tridactyla se alimenta casi exclusivamente de hormigas habitantes del suelo y su dieta incluyó 12 especies de hormigas (TABLA 2). Tuvo predilección por el género Atta, el cual es muy abundante en zonas intervenidas y presenta nidos amplios con mayores proporciones de obreras de gran tamano que forrajean buscando hojas, flores y frutos. Otro género frecuente en las muestras fue Solenopsis, el cual presentó la más alta abundancia en la dieta por presentar hormigas diminutas que pueden ser consumidas rápidamente y sin oponer mucha resistencia, además son muy comunes en la hojarasca y construyen nidos de fácil acceso. Las termitas encontradas en la dieta de M. tridactyla corresponden a una especie del género Cornitermes y una de la subfamilia Nasutitermitinae.

Los géneros de hormigas encontrados en mayor proporción en la muestra de T. mexicana fueron Ectatomma, Solenopsis, Brachymyrmex y Camponotus; las especies más comunes en la dieta fueron Ectatomma tuberculatum (Olivier, 1792), Solenopsis sp.l y Brachymyrmex sp.2. Las especies de hormigas exclusivas consumidas por T. mexicana fueron Eciton sp.l, Neivamyrmex sp.l, Ectatomma tuberculatum, el gé nero Brachymyrmex, Camponotus sp.4, Camponotus sp.5, el género Crematogaster, Pheidole sp.2, Monomorium y dos especies de Solenopsis. Según Io que muestran tas resultados, T. mexicana se alimenta tanto de hormigas presentes en tas árboles como de hormigas del suelo. Un total de 23 especies diferentes de hormigas fueron encontradas en la muestra incluyendo epigeas, hipogeas y arbóreas (TABLA 3).

Las especies exclusivas consumidas por T. tetradactyla fueron Cephalotes pusillus (Klug, 1824) y Cephalotes umbraculatus (Fabricius, 1804), las cuales son arbóreas. Desafortunadamente, no fue posible revisar especímenes de otros géneros de hormigas y termitas presentes en la muestra de esta especie.

TABLA 2.

Composición de hormigas en la dieta de Myrmecophaga tridactyla de la Orinoquía de Colombia.

La especies de hormigas compartidas entre M. tridactyla y T. mexicana son Ectatomma ruidum (Roger, 1860), tres morfoespecies de Camponotus, Acromyrmex sp.l, Pheidole sp.l, Solenopsis geminata (Fabricius, 1804), Solenopsis sp.l y Solenopsis sp.2.

DISCUSIÓN

Si bien hay pocos estudios de campo donde se exprese predominancia en la dieta de hormigas o termitas de tas osos hormigueros, la disponibilidad de estas presas puede variar geográfica y estacionalmente (Medri et al., 2003). En este caso, aparentemente las diferencias en la dieta de tas osos hormigueros están relacionadas con la oferta de alimenta y las especies de hormigas más comunes presentes en tas hábitats de cada especie. Por ejemplo, las hormigas cortadoras del género Atta y Acromyrmex son más abundantes en áreas abiertas, con predominancia de gramíneas; algunas especies de tas géneros Solenopsis y Pheidole son dominantes omnívoras del suelo, con colonias grandes que pueden estar siendo favorecidas en ambientes perturbados, mientras que la diversidad de especies del género Camponotus y Cephalotes puede estar relacionada con la cantidad de troncos en descomposición dentro del bosque, el tipo de vegetación y biomasa vegetal (Silvestre et al., 2004). A pesar de esto, el número de especies de hormigas encontradas en este trabajo es alto y por Io general corresponden a representantes de tas géneros Camponotus y Solenopsis, tas cuales son muy diversos, teniendo Camponotus cerca de 1.000 especies descritas y Solenopsis 90 especies (Fernández, 2003). El género Camponotus representa hormigas de gran porte con bastante valor alimenticio para tas osos hormigueros, comunes en estos ambientes donde se encuentran forrajeando en el suelo o en los árboles y además carecen de aguijón, por Io que son fácilmente consumidas. Cabe resaltar que estos dos géneros de hormigas son también consumidos en considerables proporciones por el osito trueno Cyclopes didactylus (Linnaeus, 1758) (Cyclopedidae), el cual es un mirmecófago estricto que consume ampliamente hormigas arbóreas, además de representantes del género Solenopsis que son predominantemente terrestres (Miranda et al., 2009).

TABLA 3.

Composición de hormigas en la dieta de Tamandua mexicana de los Andes de Colombia.

La mayor abundancia de hormigas del género Solenopsis (30,1%) y Camponotus (25,3%) en la dieta de M. tridactyla concuerdan con los resultados encontrados en el Pantanal da Nhecolândia (Mato Grosso do SuI) de Brasil, donde las hormigas presentaron la siguiente distributión porcentual de hallazgo: Solenopsis interrupta (36%), S. saevissima (36%), S. pusillignis (5%), Camponotus crassus (7%), C. renggeri (5%), S. invicta (5%), Ectatomma planidens (2%), Labidus spininodis (2%) y Odontomachus minutus (2%); en cambio la mayoría de las termitas pertenecieron a Asutitermes coxipoensis y un registro del género Armitermes (Medri et al., 2003). Redford (1994) hace referencia que en el Cerrado Brasilero M. tridactyla consume termitas del género Cornitermes, Syntermes y Velocitermes, de tas cuales el primera fue encontrado también en nuestras muestras. Para Venezuela se ha mencionado que en un excremento de oso palmero pueden encontrarse hasta 14.253 cabezas de hormigas (30% de Camponotus) (Montgomery, 1985a). Caso similar ocurre en tas llanos venezolanos inundables, tas cuales no son habitables para las termitas terrestres y en donde se presentan altos porcentajes de hormigas en las dietas (Redford, 1986). En tas sitios no inundables de Venezuela las termitas se convierten en el ítem más importante en la estación lluviosa, ya que M. tridactyla responde a la variación de la disponibilidad de presas: en las áreas secas las hormigas componen el 100% de la dieta, mientras que las termitas son escasas en esas áreas (Montgomery, 1985b). Drumond & Rylands (1994) obtuvieron datos cuantitativos de ítems alimenticios de M. tridactyla en Brasil y encontraron que la dieta de esta especie muestra una variatión estacional en la selección de las presas, y esto fue también evidentemente determinado por tas diferentes mecanismos de defensas de las hormigas (notablemente Solenopsis, Camponotus y Crematogaster) y termitas (principalmente Apicotermitinae, Nasutitermitinae y Termitinae). Shaw et al. (1985) registraron una dieta compuesta por un 88% de hormigas y 12% de termitas durante dos meses al finalizar la estación húmeda, pero este porcentaje de termitas suele ser más alto e incluso componer la mayor parte de la dieta en otras épocas del ano. Según Lubin et al. (1977) diferentes niveles de depredation sobre tas nidos de termitas de tas géneros Nasutitermes y Microcerotermes ocurren en las épocas más lluviosas donde hay mayor abundancia de castas reproductivas, las cuales tienen un alto valor calórico comparado con obreros y soldados (Weigert, 1970). Este tipo de comportamiento podría explicar la baja proporción de termitas encontradas en el presente trabajo, ya que las muestras provienen de la estación seca. Se requiere de la obtención y análisis de nuevas muestras procedentes de la estación lluviosa para corroborar este hecho.

Para T. mexicana que presenta una amplia variedad de hormigas consumidas, tas resultados son acordes con los registrados por Lubin (1983) y Montgomery (1985a, b) quienes encontraron que esta especie se alimenta de hormigas y termitas que se encuentran en el suelo y sobre árboles. Montgomery (1985a) encontró en la isla de Barro Colorado, Panamá, que T. mexicana enfocaba su dieta en una especie de hormiga durante cada período de alimentación, sin ser la misma especie día a día o de un individuo a otro. Las hormigas preferidas fueron Procryptocerus belti y Crematogaster sp., que junto a una especie que no se pudo identificar sumaron el 45% de las hormigas de la dieta (Montgomery, 1985a). El género Ectatomma fue una presa remarcable en la dieta de T. mexicana. Las especies de este grupo se encuentran en bosques y sabanas donde pueden ser muy conspicuas y abundantes. Los nidos son terrestres con una abertura de entrada y son depredadoras generalizadas de diversos artrópodos y anélidos. Además, recolectan líquidos azucarados como las secreciones de hemípteros y nectarios, o líquidos de frutas. El género Brachymyrmex cuenta con especies pequeñas que habitan el suelo y hojarasca y al carecer de aguijón no oponen mucha resistencia al consumo por parte de tas hormigueros. Pheidole y Monomorium son géneros comunes de la región Neotropical, habitan principalmente el estrato epigeo del suelo, a diferencia de Neivamyrmex que es hipogeo, y en el caso del segundo género, podrían ser plagas caseras distribuidas por actividades humanas. Por otro lado el género Crematogaster habita principalmente en tas árboles de tas trópicos. Se han descrito más de 200 especies, subespecies y varied ades para la región Neotropical, Io que las hace un recurso muy abundante y diverso en el estrato arbóreo (Fernández, 2003).

Para T. tetradactyla debido al pequeño tamaño de la muestra tas resultados requieren de una nueva valoración. Para esta especie se ha mencionado que se alimenta de hormigas y termitas que extrae de nidos arbóreos, aunque también suele forrajear en el suelo; prefiere las termitas en su dieta (Wetzel, 1982; Montgomery, 1985a) y suele visitar entre 50 y 80 colonias de hormigas y termitas durante cada ciclo diario de actividad (Montgomery, 1985a).

El presente trabajo constituye un aporte al conocimiento de la dieta de las especies de la familia Myrmecophagidae en Colombia. Sin embargo es clara la necesidad de realizar análisis más completos, como la inclusión y estandarización de las muestras, evaluar las posibles diferencias en épocas climáticas a Io largo del ano e incluir más localidades en el amplio mosaico ecológico donde tas miembros de esta familia pueden estar presentes. De esta manera se podrá accéder de forma más completa a tas aspectos de la ecología trófica de estas especies en el país.